Metallialtistuksen hormeettinen vaikutus lintujen oksidatiiviseen stressiin

Abstract

Metallien määrä ympäristössä on lisääntynyt merkittävästi ihmistoiminnan myötä. Monet metallit ovat eliöille myrkyllisiä, koska ne lisäävät vapaiden happiradikaalien tuotantoa soluissa ja vahingoittavat elimistön antioksidanttipuolustusta. Tämä voi johtaa oksidatiiviseen stressiin ja vaurioihin kudoksissa ja solurakenteissa. Antioksidanttientsyymit valmistuvat soluissa ja muuntavat vapaita happiradikaaleja vaarattomaan muotoon. Niiden aktiivisuutta voidaan käyttää oksidatiivisen stressin biomarkkerina tutkittaessa metallisaastuneisuuden vaikutuksia eliöihin. Myrkyllisillä metalleilla voi olla pieninä pitoisuuksina myös hyödyllisiä vaikutuksia, mikäli ne stimuloivat antioksidanttipuolustusta parantaen yksilön kelpoisuutta ja stressinsietokykyä. Tämä on esimerkki hormeesista. Hormeesi on kaksivaiheinen prosessi, jossa pienellä annoksella on eliön fysiologialle stimuloivia tai suotuisia ja korkealla annoksella ehkäiseviä tai myrkyllisiä vaikutuksia.

Tässä työssä tutkin onko metalleilla hormeettista vaikutusta kirjosiepon (Ficedula hypoleuca) ja talitiaisen (Parus major) poikasten oksidatiivisen stressin biomarkkereihin. Aineisto on kerätty Harjavallan metallisulaton ympäristöstä ja Turun Ruissalosta vuosina 2004–2015 (n = 799 poikasta). Biomarkkereina ovat verestä määritetyt antioksidanttientsyymit glutationiperoksidaasi (GP), katalaasi (CAT) ja superoksididismutaasi (SOD), ja niiden aktiivisuutta selittävinä muuttujina lintujen ulosteesta mitatut arseenin (As), kadmiumin (Cd) kuparin (Cu), nikkelin (Ni) ja lyijyn (Pb) pitoisuudet sekä poikasten paino ja poikuekoko. Sovitin aineistoon yleistetyn lineaarisen sekamallin, jonka avulla tarkastelin metallien yhteisvaikutusta kuhunkin antioksidanttientsyymiin yksitellen ja kummallekin lajille erikseen.

Tulosten perusteella ympäristön metallipitoisuudella on hormeettinen vaikutus talitiaisen poikasten GP-aktiivisuuteen: alhainen metallipitoisuus aktivoi GP:tä, mutta kasvavassa metallipitoisuudessa GP-aktiivisuus vähenee. Samanlainen vaste näkyy kirjosiepon SOD-aktiivisuudessa. Saamani tulokset viittaavat siis siihen, että ympäristön metallipitoisuudella on hormeettinen vaikutus antioksidanttientsyymiaktiivisuuksiin ja mahdollisesti lintujen oksidatiivisen stressin tasoon. Tutkimusta olisi hyvä jatkaa mittaamalla entsyymiaktiivisuuksien lisäksi mm. oksidatiivisesta stressistä aiheutuneita solu- ja kudosvaurioita, jolloin olisi mahdollista saada parempi käsitys lintujen metalliensietokyvystä.

Human activity has significantly increased the amount of toxic heavy metals in the environment. Heavy metals are toxic for the living organisms, mostly because they intensify the production of reactive oxygen species (ROS) and disturb the antioxidant defence system. If the production of ROS is increased above normal level and cannot be handled by antioxidant defence, it can lead to oxidative stress and cellular damage. Since antioxidant enzymes detoxify harmful compounds, they can be used as biomarkers of oxidative status of organisms in metal polluted areas. However, in low doses these same metals can play important roles by stimulating antioxidant defence and therefore improve the fitness and stress tolerance of individuals. This is an example of phenomenon called hormesis defined as a biphasic dose response where only a high dose leads to toxic or inhibitory response whereas a low dose causes beneficial or stimulatory response.

In this study, I examined whether there is a hormetic effect of metal exposure on oxidative stress in pied flycatcher (Ficedula hypoleuca) and great tit (Parus major) nestlings. The study was conducted in Harjavalta, close to a metal smelter complex and in Turku (Ruissalo) in 2004–2015 (n = 799 nestlings). Three antioxidant enzymes measured from the blood of the nestlings represent oxidative stress biomarkers: glutathione peroxidase (GP), catalase (CAT) and superoxide dismutase (SOD). Concentrations of five metals common in Harjavalta, arsenic (As), cadmium (Cd), copper (Cu), nickel (Ni) and lead (Pb), were determined from nestlings’ faeces. To find out how metals link to antioxidant enzymes, a linear mixed model was built separately for both species with antioxidant enzymes as response variables and metals, brood size and body mass of the nestlings as explanatory variables.

The results suggest that there is an association between metal exposure and antioxidant defence. In great tit nestlings a low exposure increases GP activity but in a higher exposure GP activity decreases. The same response takes place in SOD activity of pied flycatcher nestlings. Thus, environmental metal exposure may have hormetic effects on antioxidant enzymes as biomarkers of oxidative stress. To validate or rejects these assumptions further and to gain a better overall picture of the role of hormesis in metal tolerance of birds, actual oxidative damages (e. g. lipid peroxidation) in tissues and cells should be studied more.