Photosynthetic signaling upon changes in light conditions
Kılıç, Mehmet (2024-12-16)
Photosynthetic signaling upon changes in light conditions
(16.12.2024)
Turun yliopisto
Julkaisun pysyvä osoite on:
https://urn.fi/URN:ISBN:978-951-29-9980-4
https://urn.fi/URN:ISBN:978-951-29-9980-4
Tiivistelmä
Light is the primary source of energy for life on Earth. Photosynthesis is a process that converts light into chemical energy, producing sugars for living organisms. However, variations in the intensity or quality of light can be detrimental to photosynthetic organisms. To cope with these challenges, photosynthetic organisms have evolved sophisticated mechanisms to allow them to adjust the gene expression, physiology and metabolism in response to rapid changes in light conditions. These adjustments are initiated from photosynthesis and occur on short timescales and help to protect the organisms from potential damage while maintaining efficient energy production. Although acclimation to light stress, such as high light (HL) conditions, has been extensively studied, the specific roles of the light energy transducing photosystems, PSII and PSI, have remained unclear. The aim of this study was to further investigate the role of photosystems and to identify the types of signaling cascades they initiate in response to light stress. I used a PSII-deficient strain of Synechocystis sp. PCC 6803 to study the effects of PSII deficiency on thylakoid organization and gene expression. I also used Arabidopsis thaliana exposed to a light treatment that specifically inhibits PSI, to study the signaling cascades generated by compromised PSI activity. In addition, I investigated the signaling networks during recovery of plants from HL stress.
The absence of PSII leads to higher expression of genes encoding PSII components and repair proteins. Lack of PSII also leads to the accumulation of unassembled CP43 and CP47 proteins, higher PSI monomer to trimer ratio, and higher respiration. These results indicate that the PSII loss induces similar effects as the exposure of cells to HL, suggesting that PSII loss and HL-induced PSII photoinhibition trigger analogous signaling pathways, albeit with differences in the extent of photoinhibition and pigment damage.
I also provide a detailed analysis of the transcriptomic responses induced by PSI photoinhibition in plants. I show that PSI photoinhibition triggers the release of Fe from PSI FeS clusters, leading to an accumulation of excess Fe, an effect seen only under HL stress. Fe overload in chloroplast specifically upregulates genes in nucleus involved in iron homeostasis and sequestration, such as FERRITIN genes, highlighting a unique response to excess Fe stress. The Fe signaling pathway is distinct from the broader oxidative stress response observed under HL, which impacts both PSII and PSI and involves ROS production. Additionally, I show that CO2 deprivation induces the expression of genes associated with oxylipin signaling, including those involved in flavonoid synthesis.
My study culminates in the complexity of the recovery from HL stress. I show that oxidative stress induced by HL treatment leads to the accumulation of jasmonic acid (JA) during both HL and the recovery phase. JA in turn induces the accumulation of antioxidants such as glutathione (GSH) and ascorbate (AsA), which scavenge the reactive oxygen species (ROS) generated by HL stress. These findings indicate that recovery from HL stress involves more than simply reversing the effects of HL stress but involves a coordinated response involving JA-mediated antioxidant accumulation to counteract the oxidative stress sustained during HL stress. ----
Valo on maapallon elämän tärkein energianlähde. Fotosynteesi on prosessi, joka muuttaa valoenergian kemialliseksi energiaksi ja tuottaa sokereita eliöiden elämän ylläpitämiseen. Valon määrän tai laadun vaihtelut voivat kuitenkin olla haitallisia fotosynteettisille eliöille. Selviytyäkseen näistä haasteista fotosynteettiset eliöt ovat kehittäneet mekanismeja, joiden avulla fotosynteesi pystyy sopeutumaan vaihteleviin valo-olosuhteisiin. Nämä mekanismit indusoituvat nopeasti ja suojelevat fotosynteettisiä eliöitä valon aiheuttamilta vaurioilta, samalla pyrkien säilyttämään mahdollisimman tehokkaan energian muutostehokkuuden. Vaikka sopeutumista valon määrässä tapahtuviin muutoksiin, kuten äkilliseen kirkkaaseen valoon, on tutkittu laajasti, valoenergiaa kemialliseksi energiaksi välittävien rakenteiden (PSI ja PSII) merkitys valosopeutumissa on edelleen epäselvä. Tämän tutkimuksen tavoitteena oli tunnistaa signaalinsiirtoreittejä, jotka indusoituvat valomäärän muuttuessa ja vaikuttavat geenien ilmenemiseen. Muutos geenien ilmenemisessä puolestaan aloittaa solun puolustus- ja sopeutumisreaktiot. Väitöskirjatyössäni selvitin PSII-kompleksin puuttumisen vaikutusta syanobakteerin (Synechocystis sp. PCC 6803) tylakoidikompleksien rakenteeseen ja geenien ilmenemiseen. Lisäksi tutkin lituruohon (Arabidopsis thaliana) altistumista valokäsittelylle, joka erityisesti vaurioittaa PSI-kompleksia, ja altistuksen synnyttämiä signaaleja sekä vaikutuksia geenien ilmenemiseen. Tutkin myös signalointiverkostoja kasvien kirkkaan valon aiheuttaman stressin aikana sekä erityisesti valostressistä toipumisen aikana.
PSII:n puuttuminen johtaa PSII-komponentteja ja korjausproteiineja koodaavien geenien aktivoitumiseen, irrallisten CP43- ja CP47-proteiinien kertymiseen tylakoidimembraaneihin, sekä PSI-monomeeri/trimeeri-suhteen kasvuun ja voimakkaampaan soluhengitykseen. Nämä tulokset osoittavat, että PSII:n puuttuminen indusoi samanlaisia vaikutuksia kuin solujen altistuminen kirkkaalle valolle, mikä viittaa siihen, että PSII:n menetys ja kirkkaan valon aiheuttama PSII:n fotoinhibitio laukaisevat analogisia signalointireittejä.
Lituruoholla tehdyt kirkkaan valon altistuskokeet osoittivat, että PSI:n fotoinhibitio laukaisee rautaionin (Fe) vapautumisen PSI:n FeS-keskuksista, mikä johtaa ylimääräisen Fe:n kerääntymiseen viherhiukkaseen. Fe:n ylikuormitus lisää spesifisesti raudan homeostaasiin ja varastointiin osallistuvien geenien ilmenemistä. Ylimääräisen Fe:n indusoima singnaalinsiirtoreitti eroaa kirkkaan valon aiheuttamasta laajemmasta oksidatiivisesta stressivasteesta, joka tuottaa reaktiivisia happiyhdisteitä ja vaikuttaa molempiin valoreaktiokomplekseihin (PSII ja PSI). Lisäksi tutkin ilman hiilidioksidi-pitoisuuden vaikutusta kasvien fotosynteesiin ja havaitsin, että hiilidioksidin puute indusoi oksilipiini-välitteisen geenien ilmenemisen, erityisesti flavonoidisynteesiin osallistuvien geenien ilmeneminen kasvaa.
Tutkiessani lituruohon selviytymistä kirkkaan valon aiheuttamasta stressistä havaitsin, että valon aiheuttama oksidatiivinen stressi johtaa jasmonihapon (JA) kertymiseen sekä kirkkaassa valossa että palautumisvaiheen aikana. JA indusoi antioksidanttien, kuten glutationin ja askorbaatin kerääntymistä soluun. Nämä puolestaan poistavat valostressin tuottamia reaktiivisia happilajeja. Havaintoni osoittavat, että toipuminen valostressistä on erillinen aktiivinen prosessi, joka vaatii omat signalointimekanismit spesifisten geenien ilmenemiseksi, eikä tapahdu palautumisolosuhteisiin siirrettäessä pelkkänä valostressin yhteydessä indusoituvien geenien ilmenemisen palautumisena normaalitasolle.
The absence of PSII leads to higher expression of genes encoding PSII components and repair proteins. Lack of PSII also leads to the accumulation of unassembled CP43 and CP47 proteins, higher PSI monomer to trimer ratio, and higher respiration. These results indicate that the PSII loss induces similar effects as the exposure of cells to HL, suggesting that PSII loss and HL-induced PSII photoinhibition trigger analogous signaling pathways, albeit with differences in the extent of photoinhibition and pigment damage.
I also provide a detailed analysis of the transcriptomic responses induced by PSI photoinhibition in plants. I show that PSI photoinhibition triggers the release of Fe from PSI FeS clusters, leading to an accumulation of excess Fe, an effect seen only under HL stress. Fe overload in chloroplast specifically upregulates genes in nucleus involved in iron homeostasis and sequestration, such as FERRITIN genes, highlighting a unique response to excess Fe stress. The Fe signaling pathway is distinct from the broader oxidative stress response observed under HL, which impacts both PSII and PSI and involves ROS production. Additionally, I show that CO2 deprivation induces the expression of genes associated with oxylipin signaling, including those involved in flavonoid synthesis.
My study culminates in the complexity of the recovery from HL stress. I show that oxidative stress induced by HL treatment leads to the accumulation of jasmonic acid (JA) during both HL and the recovery phase. JA in turn induces the accumulation of antioxidants such as glutathione (GSH) and ascorbate (AsA), which scavenge the reactive oxygen species (ROS) generated by HL stress. These findings indicate that recovery from HL stress involves more than simply reversing the effects of HL stress but involves a coordinated response involving JA-mediated antioxidant accumulation to counteract the oxidative stress sustained during HL stress.
Valo on maapallon elämän tärkein energianlähde. Fotosynteesi on prosessi, joka muuttaa valoenergian kemialliseksi energiaksi ja tuottaa sokereita eliöiden elämän ylläpitämiseen. Valon määrän tai laadun vaihtelut voivat kuitenkin olla haitallisia fotosynteettisille eliöille. Selviytyäkseen näistä haasteista fotosynteettiset eliöt ovat kehittäneet mekanismeja, joiden avulla fotosynteesi pystyy sopeutumaan vaihteleviin valo-olosuhteisiin. Nämä mekanismit indusoituvat nopeasti ja suojelevat fotosynteettisiä eliöitä valon aiheuttamilta vaurioilta, samalla pyrkien säilyttämään mahdollisimman tehokkaan energian muutostehokkuuden. Vaikka sopeutumista valon määrässä tapahtuviin muutoksiin, kuten äkilliseen kirkkaaseen valoon, on tutkittu laajasti, valoenergiaa kemialliseksi energiaksi välittävien rakenteiden (PSI ja PSII) merkitys valosopeutumissa on edelleen epäselvä. Tämän tutkimuksen tavoitteena oli tunnistaa signaalinsiirtoreittejä, jotka indusoituvat valomäärän muuttuessa ja vaikuttavat geenien ilmenemiseen. Muutos geenien ilmenemisessä puolestaan aloittaa solun puolustus- ja sopeutumisreaktiot. Väitöskirjatyössäni selvitin PSII-kompleksin puuttumisen vaikutusta syanobakteerin (Synechocystis sp. PCC 6803) tylakoidikompleksien rakenteeseen ja geenien ilmenemiseen. Lisäksi tutkin lituruohon (Arabidopsis thaliana) altistumista valokäsittelylle, joka erityisesti vaurioittaa PSI-kompleksia, ja altistuksen synnyttämiä signaaleja sekä vaikutuksia geenien ilmenemiseen. Tutkin myös signalointiverkostoja kasvien kirkkaan valon aiheuttaman stressin aikana sekä erityisesti valostressistä toipumisen aikana.
PSII:n puuttuminen johtaa PSII-komponentteja ja korjausproteiineja koodaavien geenien aktivoitumiseen, irrallisten CP43- ja CP47-proteiinien kertymiseen tylakoidimembraaneihin, sekä PSI-monomeeri/trimeeri-suhteen kasvuun ja voimakkaampaan soluhengitykseen. Nämä tulokset osoittavat, että PSII:n puuttuminen indusoi samanlaisia vaikutuksia kuin solujen altistuminen kirkkaalle valolle, mikä viittaa siihen, että PSII:n menetys ja kirkkaan valon aiheuttama PSII:n fotoinhibitio laukaisevat analogisia signalointireittejä.
Lituruoholla tehdyt kirkkaan valon altistuskokeet osoittivat, että PSI:n fotoinhibitio laukaisee rautaionin (Fe) vapautumisen PSI:n FeS-keskuksista, mikä johtaa ylimääräisen Fe:n kerääntymiseen viherhiukkaseen. Fe:n ylikuormitus lisää spesifisesti raudan homeostaasiin ja varastointiin osallistuvien geenien ilmenemistä. Ylimääräisen Fe:n indusoima singnaalinsiirtoreitti eroaa kirkkaan valon aiheuttamasta laajemmasta oksidatiivisesta stressivasteesta, joka tuottaa reaktiivisia happiyhdisteitä ja vaikuttaa molempiin valoreaktiokomplekseihin (PSII ja PSI). Lisäksi tutkin ilman hiilidioksidi-pitoisuuden vaikutusta kasvien fotosynteesiin ja havaitsin, että hiilidioksidin puute indusoi oksilipiini-välitteisen geenien ilmenemisen, erityisesti flavonoidisynteesiin osallistuvien geenien ilmeneminen kasvaa.
Tutkiessani lituruohon selviytymistä kirkkaan valon aiheuttamasta stressistä havaitsin, että valon aiheuttama oksidatiivinen stressi johtaa jasmonihapon (JA) kertymiseen sekä kirkkaassa valossa että palautumisvaiheen aikana. JA indusoi antioksidanttien, kuten glutationin ja askorbaatin kerääntymistä soluun. Nämä puolestaan poistavat valostressin tuottamia reaktiivisia happilajeja. Havaintoni osoittavat, että toipuminen valostressistä on erillinen aktiivinen prosessi, joka vaatii omat signalointimekanismit spesifisten geenien ilmenemiseksi, eikä tapahdu palautumisolosuhteisiin siirrettäessä pelkkänä valostressin yhteydessä indusoituvien geenien ilmenemisen palautumisena normaalitasolle.
Kokoelmat
- Väitöskirjat [2847]